El diafragma es el principal músculo inspiratorio en personas sanas. Su contracción y descenso, unidos a la retracción elástica del pulmón, condicionan un incremento de la negatividad de la presión pleural que, al transmitirse al espacio alveolar, provocará la entrada de aire en los pulmones. La contracción del diafragma depende de diversos factores. Entre otros, destaca la longitud inicial (en reposo) del músculo, que puede variar por cambios en la cavidad torácica, pero también por modificaciones en los elementos de la cavidad abdominal. Respecto de los primeros, sabemos que la hiperinsuflación pulmonar modifica la geometría del diafragma, aplanándolo y acortándolo, con efectos perjudiciales sobre su capacidad funcional1,2. Es menos conocido, sin embargo, el efecto de los eventuales cambios en la rigidez de la pared abdominal. Éstos pueden condicionar a su vez modificaciones en la presión dentro de esa cavidad, alargando o acortando potencialmente el diafragma. Ejemplos de situaciones clínicas que pueden modificar la rigidez de la pared son la cirugía abdominal alta y la colocación de prótesis de reconstrucción de pared y fajas ortopédicas.

La estimulación del diafragma (twitch) es un método ampliamente aceptado para evaluar su función tanto en la clínica como en trabajos experimentales2–6. Esta técnica consiste en la estimulación eléctrica o magnética de ambos nervios frénicos simultáneamente. Entre sus ventajas sobre las maniobras máximas voluntarias, ya sean estáticas (p. ej., Muller) o dinámicas (p. ej., inhalación forzada o sniff), que se hallan más extendidas en la clínica diaria, está la posibilidad de aplicarla tanto a personas inconscientes o no colaboradoras como a animales de experimentación. Además, existe la certeza de que el reclutamiento incluye todo el diafragma, por lo que se acepta que la presión generada refleja la tensión o fuerza máxima de contracción del músculo. Entre las desventajas de la estimulación cabe mencionar el coste del instrumental específico y la necesidad de entrenamiento para la aplicación de la técnica e interpretación correcta de los resultados.

Este trabajo tiene como objetivo determinar la influencia de los cambios en la rigidez abdominal y en la longitud inicial in vivo del diafragma sobre su respuesta contráctil, utilizando para ello un modelo canino ya validado7–9.

El protocolo fue aprobado por el ComitéÉtico de Investigación Animal del Hôpital de Notre Dame de Montreal, y en todo momento se procuró reducir al mínimo el sufrimiento de los animales. Se anestesió con pentobarbital sódico (25 mg/kg por vía intravenosa) y se practicó una laparotomía media alta a 7 perros de raza mixta, con un peso de 20 a 25 kg. Durante el procedimiento quirúrgico se mantuvo anestesia inhalada con halotano. Se colocó a los animales en decúbito supino y se les ventiló mecánicamente (Mark-8 Respirator, Bird Corporation, Palm Spriengs, CA, EE.UU.) mediante un tubo endotraqueal. Tras la laparotomía se retiró la anestesia inhalada y los perros respiraron espontáneamente a través del tubo endotraqueal. En esta fase del estudio se les mantuvo sin reflejo corneal y con la mandíbula relajada mediante dosis de mantenimiento de pentobarbital7–9. Además, se les mantuvo calientes a lo largo de todo el procedimiento con las lámparas quirúrgicas.

Estimulación eléctrica. Los electrodos, de tipo bipolar, se introdujeron por vía endovascular y se situaron en la vena yugular, con la punta en las proximidades de cada nervio frénico (fig. 1a)7. La estimulación se realizó mediante pulsos únicos bilaterales, de intensidad supramáxima (aproximadamente 8 V y 50 Hz, con 0,25 ms de duración)8. Para ello, en primer lugar se aumentó progresivamente el estímulo para cada nervio hasta alcanzar una respuesta máxima. A continuación se incrementó el estímulo en un 30% adicional. Los estímulos se administraron siempre al final de la espiración, mediante el control de la curva de presión esofágica y con la vía aérea ocluida. Se efectuaron al menos 3 maniobras reproducibles para cada situación.

Figura 1. Representación esquemática del modelo animal: a) se observa la localización de los estimuladores eléctricos (vía intravascular, extremo cercano a los nervios frénicos), cristales piezoeléctricos de sonomicrometría (ambos hemidiafragmas costales) y sondas-balón para la determinación de las presiones gástrica y esofágica; b) detalle de la situación de los cristales piezoeléctricos en el músculo, para la determinación de la distancia entre ellos tanto en reposo como durante el ciclo de contracción-relajación, y c) localización de la prótesis abdominal, con el orificio ocluible que permitía la administración de presión suplementaria.

Respuesta del diafragma. Se evaluaron tanto las presiones generadas como el acortamiento muscular. Las primeras se determinaron mediante sondas-balón colocadas en el esófago y el estómago (fig. 1a), conectadas a transductores de presión (Validyne MP45-18, Northridge, CA, EE.UU.) que se calibraron al inicio de cada estudio. La presión transdiafragmática (Pditw) se calculó a partir de la diferencia aritmética entre las presiones gástrica (Pgatw) y esofágica (Pestw)10. El acortamiento muscular se estudió por sonomicrometría; se obtuvieron la elongación inicial —longitud a capacidad funcional residual (IFRC)— y la velocidad e intensidad del acortamiento para cada hemidiafragma en su porción costal. Para ello se colocaron un par de cristales piezoeléctricos, en paralelo y sobre las mismas fibras musculares, separados entre sí 10–13 mm (fig. 1b), y conectados a un aparato de sonomicrometría (Triton Technology INC, San Diego, CA, EE.UU.). Los cristales se colocaron a través de la laparotomía, con cierre abdominal subsiguiente por planos. La longitud del diafragma en un momento dado, los acortamientos contráctiles o el eventual estiramiento instrumental se expresan como porcentajes de la longitud inicial del músculo en situación de reposo (IFRC). La velocidad contráctil se expresa como porcentaje de la distancia recorrida (en relación con la longitud basal) por segundo (IFRC%/s).

Registro de los datos. Los pulsos de estimulación, así como las señales de presión, la longitud relativa de cada hemidiafragma y la presión arterial del animal, se recogieron en un polígrafo analógico de 8 canales (HP 7758 B, Hewlett-Packard, Palo Alto, CA, EE.UU.) y posteriormente se digitalizaron y analizaron (programa Anadat-Labdat, Rth-Info, Montreal, PQ, Canadá).

Banda elástica y prótesis abdominal. Se estudió qué efectos tendría en la respuesta contráctil del diafragma la colocación tanto de una banda elástica como de una prótesis rígida (yeso) alrededor del abdomen. Ambas se originaban en el apéndice xifoides y llegaban hasta las crestas ilíacas. En el caso de la prótesis, en la parte anterior y a la altura del mesogastrio se efectuó un orificio circular ocluible (fig. 1c), a través del cual se podía incrementar ligeramente la presión mediante un pistón accionado manualmente mediante un sistema de palanca.

Inicialmente se efectuó una determinación de las presiones basales. Durante la laparotomía y en las diversas situaciones posteriores se determinaron las presiones, así como las características de la contracción muscular resultante de la estimulación. En concreto, se determinaron: a) con el abdomen abierto; b) tras el cierre por sutura de la laparotomía; c) con el animal con la venda elástica colocada, y d) con la prótesis rígida de yeso sin presión adicional. Posteriormente se aplicaron 4 niveles progresivos de presión abdominal, con el fin de aumentar de forma sucesiva la elongación del diafragma previa a la contracción. Al final del estudio se realizó el procedimiento de eutanasia de los animales mediante una sobredosis de pentobarbital.

Todas las mediciones se expresan como media±error estándar. La comparación entre las diferentes situaciones se efectuó mediante un análisis de la variancia para medidas repetidas. Se utilizaron análisis de correlación (coeficiente de Pearson) y regresión múltiple cuando fue apropiado. El nivel de significación se estableció en 0,05.

Durante la laparotomía, una vez colocados los cristales de sonomicrometría, la estimulación del diafragma provocaba su acortamiento sin generar apenas presión abdominal (fig. 2a), observándose únicamente cambios en la Pestw (fig. 2b). Tras el cierre de la sutura, la Pgatw generada aumentó, aunque fue algo inferior a la basal precirugía (12%; p<0,05), con similar tendencia para la Pditw (tabla 1).

Figura 2. a: relaciones entre presión gástrica inducida por estimulación (Pgatw) y longitud del hemidiafragma derecho —expresada como porcentaje de la longitud a capacidad funcional residual basal (IFRC%)— durante la contracción y relajación muscular en uno de los animales y en diferentes situaciones. La presión gástrica se ha representado aquí en sus valores absolutos (lo que explica el desplazamiento progresivo hacia la derecha, a medida que se incrementa la presión abdominal en reposo). El valor correspondiente a la actividad del diafragma (secuencia temporal en dirección horaria, con la contracción en el lado derecho de cada bucle y la relajación en el izquierdo) es, en cambio, la diferencia entre el valor basal y el máximo. b: relaciones entre presión esofágica inducida por estimulación (Pestw) y longitud en el mismo hemidiafragma (animal y situaciones anteriores). En este caso, la presión inicial se ha normalizado a cero.

Tabla 1. Valores medios (± error estándar) para las distintas variables de presión, acortamiento muscular y velocidad de contracción antes y después de la colocación de la banda elástica y de la prótesis rígida abdominal, y ante sucesivos valores de presión adicional sobre la pared abdominal anterior

Fundamentalmente, la colocación de la banda abdominal y de la prótesis dio lugar a un alargamiento moderado (un 5 y un 8%, respectivamente, de la IFRC). Estos alargamientos mostraron una excelente correlación (r=0,983; p<0,001) y fueron además similares para ambos hemidiafragmas. La estimulación subsiguiente provocó unas presiones superiores a las obtenidas con el abdomen libre, a pesar del menor grado de acortamiento observado. En la tabla 1 se muestran los valores medios de las presiones resultantes, el acortamiento muscular y la velocidad de éste antes y tras la colocación de las mencionadas venda elástica y prótesis rígida. De hecho, tanto la Pgatw como la Pditw inducidas por estimulación mostraron incrementos importantes (un 50 y un 27%, respectivamente, con la banda, y un 200 y un 66% con la prótesis rígida). Por el contrario, el grado de acortamiento del músculo durante la contracción disminuyó un 15 y un 31%, respectivamente, a expensas fundamentalmente del hemidiafragma izquierdo (un 15 y un 39% frente a un 14 y un 24% para el derecho). La velocidad de la contracción se modificó ligeramente con el vendaje y la prótesis rígida abdominales: pasó (media±error estándar) de 3,8±0,2 a 3,5±0,2 y de 3,5±0,2 a 3,0±0,3% IFRC/s, respectivamente. En la figura 2 se representan las relaciones de la longitud con la Pgatw y Pestw durante la laparotomía, tras cerrar el abdomen y después de la colocación de la venda elástica y de la prótesis rígida.

Por otra parte, al incrementar de forma progresiva la presión, la elongación del músculo aumentó sucesivamente. A un determinado nivel (aproximadamente un 105% de la IFRC) la efectividad de la contracción fue máxima (fig. 3). En este punto, pequeños grados de acortamiento muscular daban lugar a grandes cambios de presión. A partir de ahí, a medida que la longitud de reposo se alejaba de la IFRC, la efectividad de la contracción descendía (fig. 3).

Figura 3. Relaciones entre presión gástrica inducida por estimulación (Pgatw) y longitud inicial del hemidiafragma derecho (IFRC%), durante la contracción y relajación muscular en otro de los animales. Nuevamente, la Pgatw aparece en valores absolutos. Las diferentes situaciones incluyen aquí la administración suplementaria de presión (P1, P2, P3 y P4: incrementos instrumentales de presión abdominal de 20; 40; 60, y 70 cmH2O, respectivamente), con sucesivas elongaciones musculares, y observación de una longitud óptima (L0, cercana a capacidad funcional residual). Por debajo y por encima de ésta, la contracción pierde eficacia. Las líneas paralelas muestran la predicción para n elongaciones entre los valores reales incluidos en el estudio.

Este trabajo confirma que la respuesta del diafragma disminuye ligeramente tras la cirugía abdominal y mejora con la colocación tanto de una venda elástica como de una prótesis rígida, en animales anestesiados con pentobarbital. La mejoría parece deberse fundamentalmente a cambios en la longitud del músculo, que se acerca a su punto óptimo de contracción, muy cercano a la situación fisiológica de reposo del sistema respiratorio (capacidad funcional residual).

Se sabe que la respuesta contráctil del diafragma depende del volumen pulmonar a que se produce la contracción máxima, ya sea ésta voluntaria11,12 o inducida por estimulación12. A mayor volumen pulmonar, menor valor de presión. Este fenómeno se ha relacionado con el grado inicial de elongación muscular a que se produce la contracción. Para minimizar la influencia del volumen pulmonar en la respuesta muscular, en el presente trabajo se han efectuado las estimulaciones siempre al final de la espiración y con la vía aérea ocluida. La fuerza del diafragma también puede verse afectada, aunque más discretamente, por la disposición espacial de su curvatura y la configuración toracoabdominal12–15. En concreto, el componente abdominal parece tener tanta importancia como el de la caja torácica, aunque en las enfermedades respiratorias predomina el peso de este segundo elemento. Por otra parte, la influencia de los componentes abdominales en la fuerza que el diafragma pueda desarrollar también parece fundamentalmente relacionada con la elongación inicial del músculo. En efecto, se sabe que la colocación de una prótesis abdominal rígida aumenta la respuesta mecánica (presión) y eléctrica (señal del electromiograma) del diafragma ante la estimulacion3,16–18. Sin embargo, este fenómeno no se ha estudiado en profundidad desde el punto de vista de las características de la propia contracción. Se cree que si la pared abdominal es más rígida la contracción del diafragma no perdería parte de su efectividad para desplazar las vísceras y la propia pared abdominal19,20. También se ha planteado la posibilidad de que se modifique la longitud inicial del diafragma y así se consiga una optimización de su contracción. Finalmente, se ha apuntado asimismo que un vendaje abdominal retrasaría el descenso del diafragma, al limitar la expansión de la cavidad18, lo que disminuiría su velocidad de contracción. Para documentar tanto las variaciones en la longitud basal del músculo como el grado real de acortamiento y la velocidad de contracción es necesario contar con una técnica como la sonomicrometría que permita evaluarlas directamente.

En este estudio se confirma que la cirugía abdominal alta condiciona una peor capacidad contráctil del diafragma. Se sabe que esto tiene consecuencias clínicas y fisiológicas importantes, como la formación de atelectasias basales, el desarrollo de neumonías, la disminución de la capacidad funcional residual y de la capacidad vital21–24. Se cree además que esta disfunción no está ligada a la lesión accidental del músculo o a su manipulación, sino que depende sobre todo de factores extrínsecos. Entre otros se han apuntado el dolor y la inhibición muscular por aferentes viscerales25,26. Sea una u otra la causa, el acortamiento contráctil muscular parece menor tras una laparotomía22, y la alteración perdura hasta el décimo día22, aunque no todos los autores han podido observar este fenómeno21. Un factor adicional sería la ligera pérdida de rigidez de la pared tras la incisión y posterior sutura del abdomen. En nuestro estudio no podemos establecer la(s) causa(s) de la pérdida funcional, pero sí descartar algún factor, como, por ejemplo, la limitación por dolor abdominal, ya que, aunque no se administró analgesia adicional a los animales, la estimulación supramáxima carece del componente de voluntariedad. La ausencia implícita de sonomicrometría previa a la cirugía no nos permite valorar la pérdida de rigidez de la pared o su influencia en la longitud de reposo muscular tras la intervención. Por consiguiente, tanto este último mecanismo como el antes citado de la inhibición refleja podrían ser los responsables del deterioro funcional del músculo. Sin embargo, la mejoría posterior de la contractilidad con un discreto vendaje parece indicar que la rigidez de la pared abdominal tendría cierto papel.

Por otro lado, hemos podido observar que la colocación tanto de la venda elástica como de la prótesis rígida da lugar al alargamiento del diafragma. Con él, el músculo es capaz de generar mayores presiones con menores grados de acortamiento (es decir, de contracción). Estudios anteriores, realizados mediante estimulación de los músculos abdominales, han mostrado que su contracción mejora la longitud del diafragma y le permite desarrollar presiones mayores27. Algo similar, aunque en menor intensidad, ocurre con prótesis rígidas colocadas alrededor del abdomen3,16–18. El presente trabajo corrobora que la mejoría se produce incluso con un ligero vendaje elástico y que es debida, al menos parcialmente, a una longitud inicial del músculo más favorable. También podrían desempeñar un papel los cambios observados en la velocidad de acortamiento del músculo18.

Finalmente, este trabajo confirma que aumentos ulteriores de la elongación inicial del diafragma permiten obtener sucesivamente mejores rendimientos hasta alcanzar la longitud óptima. A partir de ésta, aumentar la longitud de reposo del músculo no permite obtener mayores presiones. En otras palabras, el estudio corrobora también in vivo la existencia de una longitud óptima, a la que el músculo trabaja de un modo más eficaz. Esto coincide con estudios precedentes realizados in vitro con fragmentos musculares28–30.

En cuanto a las potenciales limitaciones del estudio, debe tenerse en cuenta que la señal gástrica es la más valiosa para la valoración de la actividad diafragmática, ya que la señal esofágica (Pestw) puede verse influida por contracciones esofágicas debidas también a la propia estimulación18. Esa interferencia, que comúnmente se acepta en este tipo de estudios, pudo haber afectado también de forma indirecta a la señal de la Pditw, al tratarse de una variable derivada.

Respecto al eventual efecto de la anestesia en la mecánica muscular, se sabe que el pentobarbital puede reducir algo la actividad de los músculos respiratorios31. Sin embargo, este efecto se considera de pequeña magnitud32, no modifica la contribución relativa de los diferentes músculos respiratorios32 y es muy inferior al de sus alternativas inhaladas33. Por ello, el tipo de sedación empleado en el presente estudio se ha utilizado ampliamente en los trabajos de mecánica muscular7–9,33,34. Además, se tomó la precaución de que el factor de sedación fuera estable a lo largo de todas las situaciones en que se modificó la rigidez de la pared abdominal.

En cuanto a las implicaciones clínicas de las observaciones de este trabajo, son varias. Por un lado, las que afectan a la propia técnica de estimulación del diafragma. Ésta se confirma como útil en la investigación de las características contráctiles del músculo, pero siempre que se controle una serie de factores no sólo torácicos, sino también abdominales, ya que los elementos ortopédicos o las ropas apretadas pueden modificar la respuesta. Esto debería también tenerse en cuenta cuando se realizan maniobras de contracción muscular voluntaria o cuando se utiliza la técnica de estimulación magnética del diafragma35, situaciones en que este factor a menudo se subestima.

Además, podemos concluir que la cirugía abdominal per se tiene efectos poco importantes sobre la contractilidad diafragmática en un animal (y probablemente en un individuo) sano. Sin embargo, la ligera pérdida de función podría ser relevante en un paciente intervenido quirúrgicamente que asocie una afección pulmonar como la enfermedad pulmonar obstructiva crónica o el asma agudizada. En este caso, el diafragma se hallaría ya en una mala posición contráctil y las resistencias que el músculo debe vencer estarían aumentadas como consecuencia de la propia mecánica de la enfermedad (hiperinsuflación) y de la eventual acumulación de secreciones. En estos casos, junto a una correcta analgesia postoperatoria, quizá pueda plantearse la colocación de un vendaje abdominal, por sus ventajas a la hora de restaurar una buena longitud del diafragma.

Finalmente cabe reflexionar sobre la posibilidad de mejorar la contracción llevando la longitud inicial del diafragma un poco por encima de la capacidad funcional residual. Esto podría ser de interés en pacientes con enfermedad pulmonar obstructiva crónica, en quienes los cambios en la mecánica torácica ya han provocado el aplanamiento y acortamiento del músculo. Quizá algún tipo de mejora en la impedancia abdominal podría ayudarlos a contrarrestar la hiperinsuflación y evitar el atrapamiento aéreo dinámico, sobre todo en situaciones de esfuerzo o en las agudizaciones. De hecho, algunos trabajos han demostrado que con una faja abdominal se obtienen mayores presiones respiratorias, y algunos autores incluso recomiendan su uso durante la determinación de estas últimas10,16, aunque otros critican este método al opinar que implica una sobrevaloración de la capacidad funcional real del diafragma36.

En conclusión, no debe olvidarse que la capacidad contráctil del diafragma depende no sólo del propio músculo y de las características de la caja torácica y los órganos que se hallan en su interior, sino también de la cavidad abdominal y sus componentes. Tanto la cirugía como diversos factores externos (vendajes, prótesis y quizá elementos del vestuario) pueden modificar las características de estos últimos y afectar a la funcionalidad del músculo, lo que sería de especial importancia en pacientes con enfermedades respiratorias.

Estudio financiado con una beca del Medical Research Council de Canadá. La estancia de J. Gea y J.B. Gáldiz fue financiada con una ayuda BAE del Fondo de Investigaciones Sanitarias (FIS) del Ministerio de Sanidad de España.

Autor para correspondencia.

Joaquim Gea

Dirección: jgea@imim.es